Trois ans ont passé depuis l'attaque de la Légion et le monde est de nouveau tourmenté par des attaques de Gyaos. Les monstres volants réapparaissent en nombre croissant à travers le monde. Ce troisième volet de la série consacrée au monstre géant Gamera voit celui-ci confronté à l'éveil d'Iris, qui revèlera au monde sa véritable nature.
La tortue Manuelita part en voyage en ballon, mais son ballon est détourné de son chemin. Parvenue à Paris, elle y tombe amoureux d'une jeune tortue mâle.
Un météore s’écrase au Japon, déversant des centaines de créatures arachnides extraterrestres dans Tokyo. L’armée, impuissante face à un tel phénomène, tente de résister autant que possible à l’envahisseur. Mais alors que la panique s’installe, et que ces créatures semblent vouloir installer leur...
En mer de Béring, une petite île est la proie d’étranges oiseaux carnivores se nourrissant de ses habitants. Lorsque l’un de ces "Gyaos" subit une mutation physique au contact de la matière radioactive, la situation dégénère. Tokyo se retrouve alors la proie de la créature gigantesque qui cherche un nouveau territoire de chasse. Face à cette menace, le gouvernement va devoir se résoudre à s’allier avec le prédateur ancestral de l’oiseau : le Gamera. Mais une alliance est-elle vraiment possible ?
Au Japon, au XVII siècle. Quatre samouraïs poursuivent le prince Kenshin qui s'est révolté contre son père. Arrêté et emprisonné, Kenshin saisit un sceptre. De nos jours, à New York, la journaliste April O'Neil, est venu offrir à ses amis Leonardo, Donatello, Raphael, Michelangelo et Splinter le même sceptre qu'elle a trouvé chez un antiquaire. Alors qu'elle en lit l'inscription, elle disparaît et Kenshin apparaît à sa place. Les quatre tortues Ninja reviennent au XVII siècle pour délivrer April et aider la princesse Mitsu à résister à l'invasion des troupes du roi Norinaga. Elles seront aidées par un jeune pirate, Whit Whitley, l'ancêtre de Casey Jones…
Shredder, toujours vivant, s'empare du fluide radioactif qui transforma jadis les quatre tortues en mutants humanoïdes. Il désire créer de nouvelles créatures féroces qui mettront la ville à feu et à sang. Raphael, Leonardo, Michelangelo et Donatello vont tenter de l'en empêcher avec l'aide de leur amie journaliste April O'Neil, du professeur Perry et de Keno, un jeune livreur de pizza amateur d'arts martiaux.
Un clan de voleurs silencieux sévit au cœur de New York. En pleine enquête sur ces mystérieux méfaits, la journaliste April O'Neil est sauvée d'une agression par Raphael, l'une des quatre tortues humanoïdes vivant dans les égouts avec Splinter, un rat expert en arts martiaux. Avec l'aide d'April et de Casey Jones, un justicier auto-proclamé aux méthodes douteuses, les tortues Ninja devront affronter le clan d'Oroku Saki alias Shredder, un vieil ennemi de leur maître...
La ville d'Osaka va bientôt accueillir l'exposition universelle de 1970. Féru de civilisations anciennes, et désireux d'enrichir l'éventail des prestations de cet évènement planétaire, le professeur Williams a décidé d'emprunter une des statues de l'île de Pâques, centre de tous les mystères. Mais en faisant cela, il libère sans le savoir un terrible monstre : Jiger. Heureusement, Gamera, la tortue géante amie des enfants, intervient.
Deux garçons, Akio et Tom, se font enlever par des aliens. Les deux enfants découvrent sur la planète de glace Terra, deux belles femmes aliens ainsi que le monstre Guiron. Gamera retrouve la piste des deux garçons sur Terra et combat Gurion, tandis que les garçons tentent d'échapper aux deux aliens.
Des aliens appelés Virans essayent de conquérir la Terre. Gamera déjoue leur première attaque, en détruisant le vaisseau spatial des Virans. Cependant, la deuxième fois, les Virans prennent le contrôle de Gamera, l'envoyant détruire Tokyo. Ils enlèvent aussi deux enfants, Jim et Masao. Cependant, après l'inversion des commandes qui font fonctionner le rayon d'enlèvement, ils s'échappent. Les Virans ordonnent à Gamera de les tuer, mais Gamera réussi à s'échapper de leur emprise et attaque leur vaisseau spatial. En dernier ressort, tout les Virans s'assemble pour former un monstre ressemblant à un calamar géant, Viras. Viras affronte alors Gamera, mais Gamera réussit à s'envoler jusque dans la stratosphère, faisant suffoquer Viras.
Une éruption volcanique réveille un monstre ailé assoiffé de sang nommé Gyaos. Alors que tous les plans de l'armée - qui utilisaient la lumière du soleil comme arme pour détruire la bête - tombent à l'eau, Gamera tente une fois de plus de défendre le Japon.
Des chasseurs de trésor trouvent une opale géante, mais il se trouve que l'opale n'est autre qu'un œuf géant de Barugon, un lézard géant. Quand l'œuf éclot, le monstre fait des ravages mais Gamera (qui s'échappe de sa prison spatiale) va attaquer la bête afin de protéger le Japon et ses habitants.
Des avions militaires russes chargés de bombes nucléaires s'écrasent au Pôle Nord. L'explosion atomique réveille Gamera, un monstre préhistorique ressemblant à une tortue qui se nourrit de chaleur et commence à attaquer les villes pour se recharger. L'armée tente désespérément de trouver une solution pour en venir à bout.