À une époque où les monstres parcourent la Terre, et alors que l’humanité lutte pour son avenir, Godzilla et King Kong, les deux forces les plus puissantes de la nature, entrent en collision dans une bataille spectaculaire inédite. Alors que Monarch se lance dans une mission périlleuse en terrain inconnu, et qu’il découvre des indices sur les origines des Titans, un complot humain menace d’éradiquer ces créatures – qu’elles soient bonnes ou mauvaises – de la surface de la planète.
L'agence crypto-zoologique Monarch déploie de nombreux moyens pour combattre des créatures de tailles divines, appelées Titans. Ces derniers réapparaissent petit à petit des entrailles de la terre. La paléobiologiste Emma Russell, travaillant pour Monarch, a été traumatisée par la mort de son fils Andrew en 2014. Elle a mis au point l'Orca, jadis imaginé avec son ex-mari Mark, une machine qui permet de capter et reproduire les signaux émis par les Titans. Son invention attire des convoitises. Emma entraine avec elle sa fille Madison. Son père, Mark va tout faire pour retrouver sa fille, tout en tentant de survivre dans un monde envahi de monstres. Godzilla va ainsi devoir compter sur une alliée, le papillon géant Mothra pour affronter les 2 menaces que représentent le ptérosaure super-rapide Rodan, ainsi que son pire ennemi, le dragon à trois têtes King Ghidorah, qui est l'Alpha des Titans. Ces anciennes super-espèces veulent toutes la suprématie et mettent en danger la survie de l'humanité. Alors qu'un combat apocalyptique se prépare, Godzilla, seul prétendant au titre capable de rivaliser avec l'Alpha, aidé des humains, devra s'imposer et ainsi affirmer sa place en tant que roi des monstres.
Une créature géante se manifeste dans la baie de Tokyo, avant de faire surface et de terroriser la ville. Le cabinet ministériel se réunit d'urgence, mais le Premier Ministre est incapable de prendre une décision. Les radiations mesurées sur le passage de la créature démontrent qu'elle est le triste produit d'une contamination. Plus tard, elle évolue et revient sous une forme encore plus monstrueuse, réduisant Tokyo en poussière. Devant l'ampleur de la menace, les États-Unis décident d'utiliser l'arme nucléaire sur le Japon si ce dernier échoue à éradiquer la menace, réveillant le spectre des bombardements d'Hiroshima et de Nagasaki. Une équipe de chercheurs se regroupe alors en marge des décisions du Cabinet pour déterminer comment éliminer le monstre, surnommé "Godzilla". La France et l'Allemagne finiront par s'en mêler à leur tours.
Le physicien nucléaire Joseph Brody enquête sur de mystérieux phénomènes qui ont lieu au Japon, quinze ans après un incident qui a irradié la région de Tokyo et déchiré sa propre famille. Refusant de s’en tenir à la version officielle qui évoque un tremblement de terre, le scientifique revient sur les lieux du drame accompagné par son fils Ford, soldat dans la Navy. Ils découvrent que les incidents ne sont pas liés à une catastrophe naturelle, mais à des monstres réveillés par des essais nucléaires dans le Pacifique au lendemain de la Seconde Guerre mondiale. Ces créatures sont surveillées par une organisation nommée Monarch, mais elles menacent bientôt la sécurité de l'archipel d'Hawaï et la côte ouest des États-Unis. Au même moment, la compagne de Ford, infirmière et jeune maman, gère les blessés dans un hôpital de San Francisco.
Depuis les premières apparitions de monstres géants, la Terre s'est dotée d'une force armée spécialement entraînée pour lutter contre cette nouvelle menace, dont le fer de lance est une équipe de mutants. Un jour cependant, diverses créatures attaquent de façon simultanée les grandes capitales et l'armée se retrouve totalement dépassée. Un vaisseau spatial apparaît alors et fait disparaître tous les monstres. À son bord, des extraterrestres de la planète X qui viennent prévenir les terriens qu'une comète géante est sur le point de rentrer en collision avec la Terre. Godzilla, libéré de sa prison de glace, n'a d'autre choix que d'affronter les aliens, mais un ennemi plus fort que tous les autres apparaît sur Terre : Monster X, qui deviendra Keizer Ghidorah. Godzilla doit stopper le dragon tricéphale ainsi que le météore.
Un an après la défaite de Godzilla face à Kiryu, le Japon répare Kiryu et s'apprête à reconstruire la ville détruite. Le grand-père d'un des hommes de maintenance du robot est visité par les shojibin, les petites fées qui parlent au nom de Mothra, de vieilles connaissances puisqu'il les a rencontrées il y a 43 ans. Elles rappellent que Kiryu est bâti sur le squelette du Godzilla original et que ses os devraient reposer en paix. Si les autorités s'entêtent à utiliser le robot, Mothra ne viendra pas les aider si Godzilla refait surface et pourrait même devenir ennemie de l'humanité.
Au lendemain de la venue du premier Godzilla en 1954, le gouvernement japonais met en place une force spécialisée dans la destruction des monstres. Très efficace, celle-ci résiste à bien des envahisseurs, mais pas à la venue d'un autre Godzilla en 1999. Le gouvernement japonais ne s'avoue pas vaincu et décide de créer un robot, à partir de la technologie de pointe et du squelette du tout premier Godzilla, pour le combattre. Akane Yashiro est nommée pilote.
47 ans se sont écoulés depuis l'apparition de Godzilla et aujourd'hui, le grand monstre est de plus en plus considéré comme une simple légende. Mais d'étranges disparitions de navires commencent à se produire et bientôt, leur origine ne fait plus de doute : Godzilla est de retour pour réduire le Japon en miettes. Au même moment, Yuri, une jeune journaliste, rencontre un vieux prophète qui lui annonce que le combat ultime pour la survie du pays est sur le point de commencer. Car cette fois, le Japon n'est pas sans défense face au roi des monstres : Baragon, Mothra et King Ghidorah, ses monstres protecteurs, vont sortir de leur sommeil pour tenter de le vaincre. Et personne ne sortira indemne de la « battle royale » qui s'annonce.
Depuis des années, le Japon assiste impuissant aux attaques de Godzilla contre les sources d'énergie nucléaires. Les armes les plus dévastatrices ont été employées mais rien n'a jamais semblé pouvoir ébranler le grand monstre. Nombreux sont ceux qui ont perdu la vie en le combattant ou en tentant d'échapper aux destructions.
L'armée tente encore et toujours de tuer Godzilla, tandis que le Pr Shinoda suit le monstre à la trace pour tenter de percer le secret de son invulnérabilité. Un étrange météore est retrouvé au fond de l'eau et remonté. Le météore ne tarde pas à dévoiler sa vraie nature : un OVNI dont l'occupant s'intéresse de très près au pouvoir régénérateur de Godzilla ...
Années 1960. Une série d'essais nucléaires français, aux alentours de l'archipel des Tuamotu, entraine la mutation d'un lézard. Trente ans plus tard, la créature monstrueuse attaque un cargo japonais croisant dans le Pacifique Sud. Le seul rescapé est transporté à Papeete, où il est interrogé par des agents de la DGSE. Il murmure le nom de « Gojira », d'après une ancienne légende japonaise. Au même moment, Nick Tatopoulos, un jeune scientifique américain travaillant pour la Commission de réglementation nucléaire des États-Unis, est prié d'abandonner ses recherches à Tchernobyl pour se rendre avec un groupe de militaires à Panama. Il découvre les gigantesque empreintes du monstre, qui a traversé le golfe et piétiné un village pour se rendre dans l'océan Atlantique.
Le film se déroule en 1996, après la mort de SpaceGodzilla. Pendant que le cœur nucléaire de Godzilla rentre en fusion, menaçant d'exploser et d'anéantir la Terre à tout moment, un parasite mutant apparaît et attaque la population
Quand Biollante meurt, Mothra emporte son corps dérivant dans l'espace et le laisse tomber sur une autre planète où une cellule alien mange ses restes.
Une ancienne attraction de parc à thème en 3D à Sanrio Puroland. Un vaisseau spatial appelé Terre est envoyé pour enquêter sur la disparition de son homologue sur une planète pleine de monstres au-delà de notre système solaire. Une fois sur place, il repère rapidement le vaisseau abattu et est rapidement attaqué par Mothra et Rodan. Elle repère Godzilla et ouvre le feu sur lui, donnant à la Planète le temps de s'échapper.