Prêt à tout pour retrouver son frère, Yata, disparu en mer, Ryota vole un yacht et embarque avec Ichino, un ami, peu intelligent. Le yacht appartient a Yoshimura, un cambrioleur. Il part également avec eux. Une fois arrivé près de l’île de Letchi dans les mers du sud, le bateau est attaqué par un crustacé géant, Ebirah. Ils se retrouvent donc coincés sur cette île. L’île est gouvernée par l’organisation du Bamboo rouge. Cette organisation exploite les indigènes. Ryota et ses amis rencontre une habitante de Infant Island et se reposent dans une grotte. Celle-ci leur apprend que Mothra peut venir les aider. Mais Mothra ne pourra pas combattre Ebirah et secourir les prisonniers. Ils décident alors de ressusciter Godzilla, bloqué par des rochers. Ils espèrent qu’il pourra battre Ebirah.
Un étrange astéroïde s'écrase sur Terre et l'équipe du professeur Murai part enquêter sur place. Pendant ce temps, une femme étrange prétendant être une Martienne annonce que, si l'humanité ne se repent pas, elle sera détruite. La Martienne prophétise le retour de Godzilla et Rodan, ainsi que la venue d'un monstre de l'espace appelé King Ghidorah. Les prophéties se réalisent et Ghidorah sème la terreur. Seule solution : Godzilla, Rodan et Mothra doivent accepter de coopérer pour vaincre le monstre de l'espace.
L'équipage d'un bateau de pêche japonais, le Eikō-Maru, est frappé par un éclair de lumière qui semble jaillir de l'océan, près de l' île Odo. Un message de détresse est envoyé juste avant que le bateau ne sombre. Un bateau de sauvetage, le Bingo-Maru, est envoyé pour enquêter sur l'accident, mais rencontre le même sort. Un deuxième bateau de recherche est envoyé et trouve quelques survivants dans la zone, et comme les deux autres bateaux, fait naufrage.
Années 1960. Une série d'essais nucléaires français, aux alentours de l'archipel des Tuamotu, entraine la mutation d'un lézard. Trente ans plus tard, la créature monstrueuse attaque un cargo japonais croisant dans le Pacifique Sud. Le seul rescapé est transporté à Papeete, où il est interrogé par des agents de la DGSE. Il murmure le nom de « Gojira », d'après une ancienne légende japonaise. Au même moment, Nick Tatopoulos, un jeune scientifique américain travaillant pour la Commission de réglementation nucléaire des États-Unis, est prié d'abandonner ses recherches à Tchernobyl pour se rendre avec un groupe de militaires à Panama. Il découvre les gigantesque empreintes du monstre, qui a traversé le golfe et piétiné un village pour se rendre dans l'océan Atlantique.
Le physicien nucléaire Joseph Brody enquête sur de mystérieux phénomènes qui ont lieu au Japon, quinze ans après un incident qui a irradié la région de Tokyo et déchiré sa propre famille. Refusant de s’en tenir à la version officielle qui évoque un tremblement de terre, le scientifique revient sur les lieux du drame accompagné par son fils Ford, soldat dans la Navy. Ils découvrent que les incidents ne sont pas liés à une catastrophe naturelle, mais à des monstres réveillés par des essais nucléaires dans le Pacifique au lendemain de la Seconde Guerre mondiale. Ces créatures sont surveillées par une organisation nommée Monarch, mais elles menacent bientôt la sécurité de l'archipel d'Hawaï et la côte ouest des États-Unis. Au même moment, la compagne de Ford, infirmière et jeune maman, gère les blessés dans un hôpital de San Francisco.
Une créature géante se manifeste dans la baie de Tokyo, avant de faire surface et de terroriser la ville. Le cabinet ministériel se réunit d'urgence, mais le Premier Ministre est incapable de prendre une décision. Les radiations mesurées sur le passage de la créature démontrent qu'elle est le triste produit d'une contamination. Plus tard, elle évolue et revient sous une forme encore plus monstrueuse, réduisant Tokyo en poussière. Devant l'ampleur de la menace, les États-Unis décident d'utiliser l'arme nucléaire sur le Japon si ce dernier échoue à éradiquer la menace, réveillant le spectre des bombardements d'Hiroshima et de Nagasaki. Une équipe de chercheurs se regroupe alors en marge des décisions du Cabinet pour déterminer comment éliminer le monstre, surnommé "Godzilla". La France et l'Allemagne finiront par s'en mêler à leur tours.
L'agence crypto-zoologique Monarch déploie de nombreux moyens pour combattre des créatures de tailles divines, appelées Titans. Ces derniers réapparaissent petit à petit des entrailles de la terre. La paléobiologiste Emma Russell, travaillant pour Monarch, a été traumatisée par la mort de son fils Andrew en 2014. Elle a mis au point l'Orca, jadis imaginé avec son ex-mari Mark, une machine qui permet de capter et reproduire les signaux émis par les Titans. Son invention attire des convoitises. Emma entraine avec elle sa fille Madison. Son père, Mark va tout faire pour retrouver sa fille, tout en tentant de survivre dans un monde envahi de monstres. Godzilla va ainsi devoir compter sur une alliée, le papillon géant Mothra pour affronter les 2 menaces que représentent le ptérosaure super-rapide Rodan, ainsi que son pire ennemi, le dragon à trois têtes King Ghidorah, qui est l'Alpha des Titans. Ces anciennes super-espèces veulent toutes la suprématie et mettent en danger la survie de l'humanité. Alors qu'un combat apocalyptique se prépare, Godzilla, seul prétendant au titre capable de rivaliser avec l'Alpha, aidé des humains, devra s'imposer et ainsi affirmer sa place en tant que roi des monstres.
L'armée tente encore et toujours de tuer Godzilla, tandis que le Pr Shinoda suit le monstre à la trace pour tenter de percer le secret de son invulnérabilité. Un étrange météore est retrouvé au fond de l'eau et remonté. Le météore ne tarde pas à dévoiler sa vraie nature : un OVNI dont l'occupant s'intéresse de très près au pouvoir régénérateur de Godzilla ...
Des extraterrestres, venus d'un système nébulaire détruit, planifient l'invasion de la planète Terre en prenant comme couverture un parc d'attractions pour enfants. En réalité, la tour Godzilla qu'ils ont construit leur sert à contrôler Gigan et King Ghidorah qui détruisent tout sur leur chemin. Godzilla et Anguirus tentent d'arrêter les deux monstres de l’espace.
Un étrange monstre né de la pollution hante les eaux du Japon et attaque les bateaux. La créature grandit de plus en plus et gagne la terre ferme, répandant des vapeurs toxiques mortelles. L'armée et Godzilla doivent joindre leurs efforts pour tenter d'éliminer la créature...
Une ancienne légende dit que le soleil deviendra rouge et qu'un monstre du ciel viendra détruire la Terre avant d'être arrêté par deux monstres terrestres. Peu de temps après la découverte d'une grotte dédiée à une divinité ancienne, un robot ressemblant à Godzilla et envoyé par des extraterrestres apparaît et commence à tout détruire...
Devant l'accroissement de la pollution des mers, le roi de Seatopia décide de prendre des mesures : envahir le monde de la surface en envoyant le monstre Megalon. Pour aider Megalon, des agents sont envoyés dérober un robot qui servira de guide d'attaque au monstre : Jet Jaguar. Megalon détruisant tout sur son passage, on décide d'appeler Godzilla à l'aide pour vaincre le monstre.
Quelques cellules de Godzilla sont récupérées à Tokyo sur le lieu du combat précédent. Le professeur Shiragami est chargé de les étudier, mais malheureusement le laboratoire est attaqué et sa fille bien-aimée tuée. Le professeur abandonne le projet, et se consacre à une rose, trouvée près du corps de sa fille, et dans laquelle l'âme de cette dernière s'est, pense-t-il, réincarnée. Cinq ans plus tard, le professeur est recontacté pour créer une arme bactériologique à partir des cellules de Godzilla, car ce dernier est en train de se réveiller. Mais le professeur Shiragami mélange en fait les cellules du monstre avec celles de la fameuse rose qui est en train de mourir. Cela va donner naissance à Biollante.